До 1993 года улица носила другое название – Пролетарская, однако после была переименована в Церковную.
Церковная улица в 1810 году впервые была обозначена на карте Царского Села. В те времена она брала свое начало от улицы Средней и заканчивалась Бульварной улицей, которая сейчас является Октябрьским бульваром.
После войны улицу продолжили – теперь от Октябрьского бульвара она тянулась вплоть до улицы Ленинградской.
На протяжении всей Церковной улицы расположено множество исторических и архитектурных памятников, например, дом Теппера де Фергюсона (Церковная улица, дом «№2), который был талантливейшим композитором, часто принимавшим гостей-лицеистов. Позже домом владели фрейлина Александры Федоровны – А.А. Вырубова и народный артист СССР И.В. Ершов. В послевоенное время дом №2 был отдан под детскую библиотеку, а сейчас в нем находится ЗАГС Пушкинского района.
Также на улице Церковной расположен первый дом, построенный по проекту архитектора Сильвио Данини – дом №3. Сейчас это отреставрированное здание является Институтом правоведения и предпринимательства.
На Церковной жил и Алексей Николаевич Толстой – он занимал дом №6 с 1930 по 1938 годы.
